Sekolah ini dinamakan sebagai SEKOLAH MENENGAH SAINT JOHN sempena nama ST JOHN  OF THE APOSTLES. Ia bermula sebagai Sekolah Mission Katolik. Setelah tamat perang dunia pertama, Fr. Groote tiba di Tuaran dan menubuhkan Sekolah mission St. John di Tanjung. Sebuah bilik kecil bersebelahan dengan gereja telah diperuntukkan untuk katekisme. Lalu, bangunan tersebut telah musnah semasa perang dunia kedua.

Selepas perang dunia kedua, Fr. Terpestra memperolehi sebidang tanah berhadapan dengan gereja. Di sinilah sebuah sekolah rendah telah dibina dalam tahun 1945.

Pada tahun 1958, Sekolah Menengah St. John Tuaran telah dibina. Pengetua yang pertama ialah Fr. Van Der Geest. Beliau berkhidmat dari tahun 1957 hingga tahun 1963.Selepas itu, tempat beliau diambil alih oleh Fr. Hushen yang bertugas dari tahun 1963 hingga tahun 1965. Fr. Peter Windram pula mengambil alih jawatan pengetua dari tahun 1965 hingga tahun 1969. Encik Hiew Choi Tung telah dilantik sebagai pengetua baru dari tahun 1969 hingga tahun 1987. Pada tahun 1987, Puan Penny Lim telah dilantik sebagai pengetua baru sehingga tahun 1998. Encik Micheal Baikan telah dilantik sebagai pengetua dari tahun 1998 sehingga 2006 dan beralih kepada Puan  Ngiam Eng Hong dari tahun 2006 hingga 2016. Beliau merupakan pengetua cemerlang yang pertama yang berkhidmat di sekolah ini. Pada tahun 2017, Encik Marcus Salagan dilantik sebagai pengetua dan berkhidmat di sekolah ini sehingga 2019. Pada 2020, Pn. Rahnah Fong telah dilantik sebagai pengetua dan berkhidmat di sekolah ini sehingga kini.